约翰•邓普顿出生于田纳西州。尽管家境贫寒,但他仍凭借优异的成绩,依靠奖学金完成了在耶鲁大学的学业,并于1934年毕业时取得耶鲁大学经济学一等学位。之后,他在牛津大学继续深造,获得罗德斯奖学金,并在1936年取得法学硕士学位。重返美国后,他在纽约的Fenner&Beane(美林证券公司的前身之一)工作。

  1937年,也就是在经济大萧条时,约翰•邓普顿成立了自己的公司——Templeton,